ERK1/2 è un segnale organizzatore ancestrale nella scissione a spirale

Nature Communications volume 13, numero articolo: 2286 (2022) Citare questo articolo

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Lo sviluppo animale è classificato come condizionato o autonomo a seconda che i destini cellulari siano specificati rispettivamente attraverso segnali induttivi o determinanti materni. Tuttavia, il modo in cui si sono evolute queste due principali modalità di sviluppo rimane poco chiaro. Durante la scissione a spirale - un'embriogenesi stereotipata ancestrale a 15 gruppi di invertebrati, inclusi molluschi e anellidi - la maggior parte dei lignaggi specifica i destini cellulari in modo condizionato, mentre alcuni definiscono autonomamente i destini assiali primari. Per identificare i meccanismi che guidano questo cambiamento, studiamo Owenia fusiformis, un anellide condizionale a ramificazione precoce. In Owenia, la segnalazione del recettore FGF mediata da ERK1/2 specifica il progenitore endomesodermico. Questa cellula probabilmente agisce come un organizzatore, inducendo destini mesodermici e posterodorsali nelle cellule vicine e reprimendo i segnali anteriorizzanti. Il ruolo organizzativo di ERK1/2 in Owenia è condiviso con i molluschi, ma non con gli anellidi autonomi. Insieme, questi risultati suggeriscono che la specificazione condizionale di un organizzatore embrionale ERK1/2+ è ancestrale nella scissione a spirale ed è stata ripetutamente persa nei lignaggi anellidi con sviluppo autonomo.

L'impegno delle prime cellule embrionali verso destini di sviluppo più ristretti (ad esempio, endoderma, neuroectoderma e mesoderma) è un passo fondamentale nell'embriogenesi animale che porta alla creazione di piani corporei e influenza il successivo sviluppo1,2,3. Per definire questa prima organizzazione spaziale, gli embrioni animali combinano interazioni cellula-cellula condizionate e induttive con l'eredità asimmetrica dei determinanti materni autonomi delle cellule1,2,4. Spesso una di queste strategie di sviluppo è predominante e quindi l'embriogenesi animale viene definita come condizionata o autonoma1,2,4. Durante l'evoluzione, i lignaggi animali sono passati tra queste due principali modalità di specificazione del destino cellulare5. Tuttavia, come avvengano queste transizioni di sviluppo non è chiaro perché spesso coincidono con variazioni aggiuntive nell'embriogenesi precoce (ad esempio, nei modelli di scissione6,7) che rendono difficile identificare le cause dei cambiamenti nella specificazione del destino cellulare.

La scissione a spirale è un programma di sviluppo precoce antico e stereotipato caratterizzato dall'alternanza di divisioni cellulari oblique dallo stadio a 4 cellule in poi che si trova tra i gruppi di invertebrati all'interno di Spiralia, inclusi molluschi e anellidi8,9 (Fig. 1a). Gli embrioni che si scindono a spirale organizzano il destino cellulare attorno a quattro quadranti embrionali, denominati A-D, che corrispondono approssimativamente rispettivamente ai lati sinistro, ventrale, destro e dorsale del corpo8,9. Sebbene la scissione a spirale sia spesso descritta come un esempio da manuale di sviluppo autonomo2,4, gli embrioni con scissione a spirale specificano le loro identità assiali in modo condizionato o autonomo, senza che ciò influenzi la conservazione complessiva del programma di scissione e dei lignaggi cellulari embrionali8,9,10 (Fig. 1b). Nella modalità condizionale di specifica del destino cellulare, i segnali induttivi tra le cellule nel polo animale e un blastomero vegetale allo stadio di ~ 32-64 cellule impegnano quest'ultimo al destino D dorsale11. Questa cellula fungerà da organizzatore embrionale, istruendo le cellule vicine verso determinati destini e stabilendo il piano corporeo dell'animale (Fig. 1b). Questa modalità di scissione a spirale è diffusa e molto probabilmente ancestrale a Spiralia11,12,13 (ma vedere Dohle per un'ipotesi alternativa14) (Fig. 1c). Tuttavia, alcuni lignaggi di molluschi e anellidi11,12 specificano le identità assiali attraverso la segregazione asimmetrica dei determinanti materni su un blastomero nell'embrione allo stadio di 4 cellule15,16,17 (Fig. 1b). Questo blastomero adotterà il destino dorsale D e uno dei suoi discendenti fungerà successivamente da organizzatore embrionale. Pertanto, la presenza di modalità di sviluppo sia condizionali che autonome negli animali con scissione a spirale12 è un sistema ideale per identificare i meccanismi cellulari e molecolari alla base delle transizioni delle specifiche del destino cellulare negli embrioni animali. Tuttavia, i meccanismi che regolano la scissione a spirale e, per estensione, i cambiamenti nella modalità di sviluppo, sono poco conosciuti.