Perdite immunogenetiche co

Nature Communications volume 13, numero articolo: 7610 (2022) Citare questo articolo

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Nei pesci singnatidi altamente derivati ​​(pesci ago, draghi di mare e cavallucci marini), l'evoluzione del comportamento di cova invertito dei ruoli sessuali è culminata nella gravidanza maschile del lignaggio dei cavallucci marini, i cui maschi presentano una sacca di covata specializzata in cui le femmine depositano le uova durante l'accoppiamento. Quindi, le uova vengono inghiottite intimamente da un tessuto simile alla placenta che facilita lo scambio di gas e sostanze nutritive. Poiché i padri tollerano immunologicamente gli embrioni allogenici, è stato suggerito che la gravidanza maschile si sia coevoluta con specifici adattamenti immunologici. Infatti, qui mostriamo che una specifica sostituzione di aminoacidi nel fattore di trascrizione tlx1 è associata all'asplenia dei cavallucci marini (perdita della milza, un organo centrale nel sistema immunitario), come confermato da un esperimento CRISPR-Cas9 utilizzando il pesce zebra. La genomica comparativa attraverso la filogenesi dei singnatidi ha rivelato che la complessità del repertorio genetico del sistema immunitario diminuisce all'aumentare dell'intensità delle cure parentali. L'evoluzione sincrona delle alterazioni immunogenetiche e della gravidanza maschile supporta l'idea che la gravidanza maschile sia coevoluta con la tolleranza immunologica dell'embrione.

La diversificazione evolutiva degli animali è andata di pari passo con una crescente complessità del sistema immunitario1,2. Come segno distintivo dell'evoluzione dei vertebrati, il sistema MHC/recettore delle cellule B/recettore delle cellule T, un braccio essenziale del sistema immunitario adattativo, è apparso per la prima volta nei vertebrati con la mascella e ha accompagnato sia la radiazione di squali e razze, sia successivamente la radiazione di pesci ossei3,4. L'emergere di cellule e molecole specializzate, nonché del sistema linfatico e della milza come importante organo linfoide secondario dei vertebrati, ha consentito complesse riorganizzazioni e modifiche immunologiche durante l'evoluzione del sistema immunitario adattativo dei vertebrati2. Come rara eccezione, la milza è assente nei cavallucci marini (famiglia Syngnathidae)5,6. Ciò solleva la questione di come riescono a far fronte senza questo vitale organo immunitario e di cosa alla fine ha determinato la perdita evolutiva della milza. I cavallucci marini sono famosi per la loro morfologia iconica e la loro storia di vita altamente insolita, che include comportamenti di cova invertiti nei ruoli sessuali attraverso la "gravidanza maschile"7,8. Mentre le femmine nelle linee più basali dei singnatidi incollano semplicemente le loro uova nelle zone di cova sul lato ventrale dei maschi, la sacca di covata dei cavallucci marini dei maschi rappresenta un organo più derivato per la cura paterna ed è la struttura più complessa nella loro famiglia per proteggere e nutrire gli embrioni9 . Le femmine dei cavallucci marini trasferiscono le uova durante l'accoppiamento nelle sacche di covata dei maschi dove gli embrioni vengono impiantati e nutriti da una "pseudoplacenta". La sua funzione è analoga a quella della placenta materna dei mammiferi e fornisce nutrienti e ossigeno agli embrioni in via di sviluppo che si schiudono all'interno della sacca dei maschi10,11,12 (Fig. 1a).

a Un albero genealogico che mostra l'evoluzione dei tratti specializzati della gravidanza maschile e dell'asplenia nel cavalluccio marino. Durante la gravidanza, gli embrioni impiantati nella "pseudoplacenta" dei cavallucci marini maschi vengono riconosciuti dal sistema immunitario paterno. b Nelle analisi genomiche comparative sono state incluse quattro specie di cavallucci marini, appartenenti ai principali lignaggi di cavallucci marini. Le specie appena sequenziate sono indicate in rosso. Mamma, milioni di anni fa. c I 30 principali percorsi KEGG delle famiglie di geni contratti nei cavallucci marini. Le categorie coinvolte nell'immunità sono colorate in marrone. Le figure sono state create con BioRender.com. La mappa utilizzata è stata scaricata da un sito Web di mappe del mondo gratuite (https://www.freeworldmaps.net/outline/maps.html). I dati di origine vengono forniti come file di dati di origine.

Nei vertebrati, la viviparità nelle femmine, con l'unica eccezione della gravidanza maschile dei cavallucci marini con ruolo sessuale invertito, si è evoluta più di 150 volte in modo indipendente13,14. Mentre la gravidanza offre vantaggi alla prole in via di sviluppo, consentendo loro di essere meglio protetti dalla predazione nei primi anni di vita e di essere rilasciati in una fase avanzata della storia della vita, pone una sfida immunologica per il genitore gravido: come sono immunologicamente gli embrioni semi-allogenici? tollerato? Come soluzione a questa sfida immunologica, gli embrioni dei mammiferi riducono la diversità delle molecole MHCI espresse sui trofoblasti, che costituiscono lo strato cellulare a diretto contatto con il tessuto materno4,15. Al contrario, nei cavallucci marini, la coevoluzione del sistema immunitario con la gravidanza maschile rimane in gran parte sconosciuta. Oltre alla milza, nei cavallucci marini sono assenti alcune altre parti importanti del repertorio genetico del sistema immunitario adattativo e si ipotizza che queste perdite secondarie siano collegate alla novità evolutiva rappresentata dalla gravidanza maschile5,6.